Study of the community structure and functional features of the Haliclona fulva associated microbiome and possible relationships with its composite holobiont metabolome

Abstract

Abstract: Haliclona fulva is a marine sponge species from the Mediterranean coralligenous producing original secondary metabolites with biotechnological potential. I am reporting the first detailed description of its microbiome composition by 16S rRNA gene amplicon sequencing and metagenome shotgun sequencing, and the development and evaluation of sponge cultures in aquaria examined as a model holobiont system. I tested the possible effects on microbiome and metabolome content and stability of environmental variables related to human-induced global climate change, temperature and light. I had determined consistently and reproducibly that H. fulva has a unique, stable and highly enriched microbial community dominated by two symbionts in sponge specimens in the wild or cultured in aquaria: Nitrosomonadales (Uncultured Betaproteobacteria named HF1) and Thaumarchaeota (Cenarchaeum symbiosum) representing a remarkable ~70% of the total symbiotic bacterial community. Stressors tested on sponge cultures did not evidence drastic changes on microbiome composition of abundant groups, only minor shifts of rare groups at 1h or 24h after disturbances. Light and temperature did not affect idiosyncratic H. fulva metabolites renierins and fulvynes, while temperature (31º C) caused a significant decrease in peptides after 1 h of disturbance. Sequencing-based metagenomics showed sequences mainly associated with metabolism and information storage and processing, and a high percent of reads (39%) are classified as virus, pointing out a link of this component with the microbiome maintenance in H. fulva. In conclusion, this work provides a comprehensive baseline about H. fulva as a suitable marine holobiont model for studying basic and environmental aspects and for biotechnological applications.

Haliclona fulva es una esponja marina que hace parte del coralígeno Mediterráneo y se caracteriza por la producción de metabolitos secundarios con potencial biotecnológico. Este estudio reporta la primera descripción detallada de su composición microbiana por secuenciación de amplicones del gen 16Sr ARN y secuenciacion del metagenoma, y la evaluación de cultivos de esponja en acuarios como un modelo de holobionte. También se determinó el posible efecto de variables asociadas al cambio climático como luz y temperatura sobre el microbioma y metaboloma. Los resultados demostraron consistentemente que H. fulva mantiene una comunidad microbiana estable y altamente enriquecida, tanto en su hábitat natural como en acuario. La comunidad estuvo dominada por dos simbiontes Nitrosomonadales (Uncultured Betaproteobacteria llamado HF1) y Thaumarchaeota (Cenarchaeum symbiosum), los cuales representaron ~70% del total de la comunidad. Los estresores ambientales evaluados sobre cultivos de esponja no generaron cambios significativos sobre grupos microbianos abundantes, únicamente se observaron cambios en grupos minoritarios a 1h o 24h después del disturbio. Luz y temperatura no afectaron los metabolitos de H. fulva como renierinas y fulvinas, mientras que la temperatura generó una disminución en los péptidos a 1h del disturbio. Finalmente, el análisis del metagenoma demostró funciones principalmente asociadas a metabolismo y almacenamiento y procesamiento de la información. A nivel taxonómico, un alto porcentaje de secuencias (39%) fueron clasificadas como virus, sugiriendo que este componente tiene alguna función en el mantenimiento del microbiome en H. fulva. En conclusión, este estudio proporciona un conocimiento claro y concreto de línea base sobre H. fulva, como un modelo holobionte marino para estudiar aspectos básicos y ambientales y con aplicaciones biotecnológicas.