Effect of landscape structure on the diversity of microbiota and intestinal protozoa between wild and domestic mammals in some regions of Colombia

Abstract

Concerning the gut microbiota, the hypothesis posits that increased microbial diversity contributes significantly to enhanced functionality across various associated processes. The intestinal microbiota exhibits high susceptibility to diverse forms of stress, and the impact of such stressors can be profound, affecting both its composition and function. A comprehensive understanding of how distinct forms of stress influence the intestinal microbiota is imperative for the developing strategies aimed at preserving gastrointestinal health and, consequently, the overall well-being of individuals. Conversely, parasites constitute integral components within natural processes that could determine population regulation and maintain ecosystem balance. However, both natural and anthropogenic changes can disrupt these ecological processes. Among infectious diseases, those induced by protozoa are prominent contributors to human morbidity and mortality. The environmental changes exacerbate interactions among wildlife, domestic animals, and humans, thereby intensifying transmission rates between species. Thus, the objective of this study was to investigate the associations, including relationships and similarities, between landscape configuration influenced by human activities and the diversity of intestinal microbiota, as well as the abundance of gastrointestinal parasites, among wild and domestic mammals in Colombia. Taxonomic determination was achieved through metabarcoding with primers targeting the rRNA 18S gene and Nanopore sequencing, with a primary focus on detecting protozoa. A total of 148 samples were collected from six wildlife mammals and three domestic mammals across 29 focal landscapes in Colombia. Microscopy was also employed to validate certain agents. To describe the epidemiological landscape, taxa richness in gut microbiota, as well as the prevalence, mean intensity, and mean abundance of protozoa, were estimated. Bayesian Beta and Poisson regressions were employed to assess the relationship between landscape metrics and dissimilarity, gut and protozoa diversity, and the abundance of specific target protozoa. The study identified several new species within the six assessed host species. A predominant proportion of phyla Ascomycota, Pseudomonadota, Basidiomicota, and Apicomplexa were observed, reflecting a healthy intestinal microbiota and a potential predominance of certain negative elements. Comparisons between canines and equines, as well as between tapirs and bears among terrestrial mammals, indicated greater similarity in both gut microbiota and protozoa. In primates, the red howler monkey exhibited closer proximity to bovines and equines than to other primates. The findings indicated that a higher proportion of natural vegetation coverage correlated with increased similarity in gut microbiota among wild and domestic mammals. Additionally, higher proportions of natural vegetation coverage, presence of water bodies, number of forest patches, and irregularities in forest shapes were associated with greater diversity (both richness and evenness) in gut microbiota and intestinal protozoa across different scales. (Texto tomado de la fuente)

Con relación a la microbiota intestinal, la hipótesis postula que un aumento en la diversidad microbiana contribuye significativamente a una mejor funcionalidad en varios procesos asociados con ella. La microbiota intestinal muestra una alta susceptibilidad a diversas formas de estrés, y el impacto de tales factores estresantes puede ser profundo, afectando tanto su composición como su función. Una comprensión integral de cómo distintas formas de estrés afectan a la microbiota intestinal es imperativa para el desarrollo de estrategias destinadas a preservar la salud gastrointestinal y, por ende, el bienestar general de los individuos. Por otro lado, los parásitos constituyen componentes integrales dentro de procesos naturales que podrían determinar la regulación poblacional y mantienen el equilibrio del ecosistema. Sin embargo, tanto los cambios naturales como los antropogénicos pueden perturbar estos procesos ecológicos. Entre las enfermedades infecciosas, aquellas inducidas por protozoos son contribuyentes destacados a la morbilidad y mortalidad humanas. Los cambios ambientales exacerban las interacciones entre la vida silvestre, los animales domésticos y los humanos, intensificando así las tasas de transmisión entre especies. Por tanto, el objetivo de este estudio fue investigar las asociaciones, incluyendo relaciones y similitudes, de la estructura del paisaje, influenciada por actividades humanas, la diversidad de la microbiota intestinal y la abundancia de protozoarios gastrointestinales entre mamíferos silvestres y domésticos en Colombia. La determinación taxonómica se hizo mediante metabarcoding con cebadores dirigidos al gen rRNA 18S y secuenciación Nanopore, con un enfoque principal en la detección de protozoos. Se recopilaron un total de 148 muestras de seis mamíferos silvestres y tres mamíferos domésticos en 29 paisajes focales en Colombia. También se empleó la microscopía para validar algunos agentes. Para describir epidemiológicamente las muestras, se estimaron la riqueza de taxones en la microbiota intestinal, así como la prevalencia, intensidad media y abundancia media de los protozoarios. Se utilizaron regresiones Beta y Poisson bayesianas para evaluar la relación entre las métricas del paisaje y la disimilitud, la diversidad de la microbiota intestinal y de protozoarios, y la abundancia de protozoarios específicos. El estudio identificó varias especies no reportadas previamente en las seis especies silvestres hospedadoras evaluadas. Se observó una proporción predominante de los phylum Ascomycota, Pseudomonadota, Basidiomicota y Apicomplexa, reflejando por un lado una microbiota intestinal saludable, aunque también la posible predominancia de ciertos elementos negativos. Las comparaciones entre caninos y equinos, así como entre tapires y osos entre los mamíferos terrestres, indicaron una mayor similitud tanto en la microbiota intestinal como en los protozoarios. En primates, el mono aullador rojo mostró una proximidad más cercana a los bovinos y equinos que a otros primates. Los hallazgos indicaron que una mayor proporción de cobertura vegetal natural estaba relacionada con una mayor similitud en la microbiota intestinal entre mamíferos silvestres y domésticos. Además, mayores proporciones de cobertura vegetal natural, presencia de cuerpos de agua, número de parches de bosque e irregularidades en la forma de los bosques se asociaron con una mayor diversidad (tanto en riqueza como en equidad) en la microbiota intestinal y de protozoarios intestinales a diferentes escalas.